El pueblo se divide en dos zonas: Colindres de Arriba (parte antigua) y Colindres  Bajo (parte moderna).

La primera, se divide a su vez en los barrios de Puerta, Cortinas, Santolaja, San Juan, San Roque y Peralada que forman la zona histórica en el que se concentran las principales manifestaciones de la arquitectura civil, con interesantes casonas y palacios blasonados.

Por otra parte, la zona denominada Colindres Bajo, comenzó a formarse como consecuencia de la expansión poblacional registrada en torno a 1840, aunque recibió su definitivo impulso urbanístico tras la construcción, en 1905, del puente giratorio, que sustituyó a la famosa Barca de Treto.

Históricamente, la villa de Colindres se desarrolló favorecida por su situación geográfica y por la explotación agraria, en la que destacaban los cultivos de viñas y parrales a finales de la Edad Media. La casa de Velasco logró el señorío de la villa en tiempos de Enrique III.

Ya en el siglo XVII alcanzaría gran pujanza la construcción naval, en Falgote, donde se instaló una fábrica de galeones dirigida por Pedro González de Agüero.